1984 жылы ұмтылған актер «Тек үлкен сезім» комедиялық фильмінде басты рөлдердің бірін алды, онда оған Чарльз Каммингстің сүйіктісі ретінде Деми Мур сұлуымен бірге ойнау бақыты бұйырды. Кейіннен 1986 жылы атақ пен табыс әкелген өте сәтті фильм шыққанға дейін үлкен фильмдер мен теледидарда төмен профильді фильмдер мен шағын рөлдер болды. Джон Даки рөлін ойнаған «Қызғылт түсті әдемі» картинасы өте танымал және коммерциялық жағынан сәтті болды: АҚШ-тың кассасында гонорар 40 миллион доллардан астам болды. Басты адам, актер Крайер жанкүйерлердің сүйіспеншілігінің не екенін алғаш рет сезінді — Джонның анасы фильм шыққаннан кейін олардың жауап беру құрылғысы ынталы жас жанкүйерлердің истерикалық хабарламаларына қалай толы болғанын айтты. «Қызғылт түсті әдемі» фильмін түсіргеннен кейін Джон «Әйгілі Тедди» телехикаясында пайда болды. Жоба сыншылар арасында ынта тудырмады және 1990 жылы бірінші маусым аяқталғаннан кейін бірден жабылды. 1991 жылы актер танымал «Ыстық кадрлар» комедиясында экранға шықты. Екі жылдан кейін Крайер «Достар» телехикаясындағы Бинг рөліне арналған кастингке қатысу туралы ұсыныс алды, бірақ Джон сол кезде Лондонда түсірілім алаңында жұмыс істеп жатқан.
Ағылшын агенті Крайердің тыңдалымнан өтуі керек қойылымын жазып алды, бірақ АҚШ-та бұл рөл режиссерлер таспаны көрмей тұрып расталды. 1995 жылы актер серіктестер комедиясында Бобби рөлін сомдады. Алайда, бұл жоба «Әйгілі Теддидің» тағдырына ұшырады — бірінші маусымнан кейін төмен рейтингтерге байланысты шоу тоқтатылды. 1998 жылы Джонатан «Құдай Иенің атынан Кони аралына барды… Мен беске ораламын» фильмінің басты актері, сценаристі және продюсері ретінде пайда болды. Сыншылар Крайердің жұмысына өте оң баға берді, кейбір шолушылар тіпті Джонатанның жобасын «таза ауа тынысы» деп атады. 2000 жылы Крайер қайтадан комедиялық сериалда жұмыс істейді, бірақ актердің теледидардағы жобаларында жолы болмағаны анық: «Қалыпты мәселелер» сериясы қысқа мерзімді болып шықты және бір ғана маусым бар. Үш жыл бойы Джон теледидарда жұмыс істемеді, бірақ 2003 жылы ол CBS комедиясындағы 2.5 Men комедиясында Алан Харпер рөлін сомдады. Шынында да, кейінірек табысқа жету үшін үш рет күйіп кету керек — Харпердің рөлі актерге Эммидің бес номинациясын (2006, 2007, 2008, 2010 және 2011) және 2009 жылы кіші рөлді үздік орындаушы ретінде жеңіп алды. комедиялық сериалда. Джон «2.5 Men» фильміне тартылмай тұрып, ол Battlestar Galactica фильміндегі Гай Балтар рөліне сыналған, бірақ Джеймс Каллис бұл рөлге тартылған.
2008 жылы актердің қатысуымен «Жауап алу иллюзиясы» криминалдық триллері, ал келесі жылы «Тілек тасы» отбасылық комедиясы шықты. Осы уақытқа дейін Джон «2.5 Men» сериалында Харпер рөлін сомдады, 2010 және 2011 жылдары ол «Ханна Монтана» телехикаясының екі сериясында Кеннет Трускотт рөлін сомдады.